Влияние адреналина на мембранный потенциал митохондрий и показатели клеточного иммунного ответа гемоцитов средиземноморской мидии (Mytilus Galloprovincialis)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Двустворчатые моллюски как обитатели литоральной зоны Мирового океана подвержены колебаниями абиотических факторов окружающей среды. Резкие колебания параметров среды обитания сопровождаются развитием физиологической стресс-реакции в организме моллюсков, при этом изменения функционального состояния животных происходят за счет выброса нейромедиаторов в циркуляторное русло гемолимфы. Катехоламины являются ключевыми сигнальными молекулами в системе нейроэндокринной регуляции организма двустворчатых моллюсков и также участвуют в модуляции иммунного ответа в период физиологического стресса. Гемоциты, как центральное звено клеточного иммунитета двустворчатых моллюсков имеют на поверхности клеточной мембраны адренорецепторы, что предполагает наличие функциональной взаимосвязи между внешним стрессом и клеточным иммунным ответом организма. В настоящей работе в условиях in vitro исследовано влияние адреналина в концентрациях 1 и 10 мкМ на фагоцитоз, способность к адгезии и агрегации гемоцитов средиземноморской мидии Mytilus galloprovincialis (Lamarck, 1819). Также изучено влияние адреналина на уровень спонтанной продукции активных форм кислорода и на изменения мембранного потенциала митохондрий клеток гемолимфы. Показано, что стимуляция гемоцитов мидий адреналином в концентрации 10 мкМ способствовала достоверному увеличению способности к фагоцитозу. Адреналин в концентрации 1 мкМ существенно увеличивал способность гемоцитов к адгезии на твердый субстрат. Также стимуляция клеток адреналином 10 мкМ в течение 30 минут приводила к росту мембранного потенциала митохондрий гемоцитов. Достоверных изменений в уровне спонтанной продукции активных форм кислорода в гемоцитах при воздействии адреналина не выявлено. Результаты настоящей работы свидетельствуют, что адреналин оказывает иммуномодулирующий эффект на гемоциты мидий и стимулирует их аэробный обмен.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. А. Ткачук

Институт биологии южных морей имени А. О. Ковалевского РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: tkachuk@ibss-ras.ru
Россия, г. Севастополь

Т. А. Кухарева

Институт биологии южных морей имени А. О. Ковалевского РАН

Email: tkachuk@ibss-ras.ru
Россия, г. Севастополь

Е. С. Кладченко

Институт биологии южных морей имени А. О. Ковалевского РАН

Email: tkachuk@ibss-ras.ru
Россия, г. Севастополь

А. Ю. Андреева

Институт биологии южных морей имени А. О. Ковалевского РАН; Институт эволюционной физиологии и биохимии имени И.М. Сеченова РАН

Email: tkachuk@ibss-ras.ru
Россия, г. Севастополь; г. Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Lange X, Klingbeil K, Burchard H (2020) Inversions of estuarine circulation are frequent in a weakly tidal estuary with variable wind forcing and seaward salinity fluctuations. J Geophysical Res: Oceans 125: e2019JC015789. https://doi.org/10.1029/2019JC015789
  2. Liu Z, Li M, Yi Q, Wang L, Song L (2018) The neuroendocrine-immune regulation in response to environmental stress in marine bivalves. Front Physiol 9: 1456. https://doi.org/10.3389/fphys.2018.01456
  3. Fabbri E, Balbi T, Canesi L (2024) Neuroendocrine functions of monoamines in invertebrates: Focus on bivalve molluscs. Mol Cell Endocrinol 112215. https://doi.org/10.1016/j.mce.2024.112215
  4. Adamo SA (2012) The effects of the stress response on immune function in invertebrates: an evolutionary perspective on an ancient connection. Horm Behav 62: 324–330. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2012.02.012
  5. Amorim VE, Gonçalves O, Capela R, Fernández-Boo S, Oliveira M, Dolbeth M, Arenas F, Cardoso PG (2020) Immunological and oxidative stress responses of the bivalve Scrobicularia plana to distinct patterns of heatwaves. Fish Shellfish Immunol 106: 1067–1077. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2020.09.024
  6. Sendra M, Sparaventi E, Novoa B, Figueras A (2021) An overview of the internalization and effects of microplastics and nanoplastics as pollutants of emerging concern in bivalves. Sci Total Environment 753: 142024. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.142024
  7. Andreyeva AY, Kladchenko ES, Gostyukhina OL (2022) Effect of hypoxia on immune system of bivalve molluscs. Marine Biol J 7: 3–16. https://doi.org/10.21072/mbj.2022.07.3.01
  8. Tan K, Sun Y, Zhang H, Zheng H (2023) Effects of harmful algal blooms on the physiological, immunity and resistance to environmental stress of bivalves: Special focus on paralytic shellfish poisoning and diarrhetic shellfish poisoning. Aquaculture 563: 739000. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2022.739000
  9. De la Ballina NR, Maresca F, Cao A, Villalba A (2022) Bivalve haemocyte subpopulations: a review. Front Immunol 13: 826255. https://doi.org/10.3389%2Ffimmu.2022.826255
  10. Lacoste A, Malham SK, Cueff A, Poulet SA (2001) Noradrenaline modulates hemocyte reactive oxygen species production via β-adrenergic receptors in the oyster Crassostrea gigas. Develop ComparImmunol 25: 285–289. https://doi.org/10.1016/S0145-305X(00)00067-7
  11. Lacoste A, Malham SK, Cueff A, Poulet SA (2001) Noradrenaline modulates oyster hemocyte phagocytosis via a β-adrenergic receptor–cAMP signaling pathway. Gen Comparat Endocrinol 122: 252–259. https://doi.org/10.1006/gcen.2001.7643
  12. Massarsky A, Trudeau VL, Moon TW (2011) β‐blockers as endocrine disruptors: the potential effects of human β‐blockers on aquatic organisms. J Exp Zool Part A: Ecol Gen Physiol 315: 251–265. https://doi.org/10.1002/jez.672
  13. Lacoste A, Malham SK, Gélébart F, Cueff A, Poulet SA (2002) Stress-induced immune changes in the oyster Crassostrea gigas. Dev Comp Immunol26: 1–9. https://doi.org/10.1016/S0145-305X(01)00067-2
  14. Jiang Q, Zhou Z, Wang L, Yang C, Wang J, Wu T, Song L (2014) Mutual modulation between norepinephrine and nitric oxide in haemocytes during the mollusc immune response. Scie Rep 4: 6963. https://doi.org/10.1038/srep06963
  15. Liao Q, Lei F, Zhang N, Miao J, Tong R, Li Y, Pan L (2024) The immunotoxicity mechanism of hemocytes in Chlamys farreri incubated with noradrenaline and benzo [a] pyrene-7, 8-dihydrodiol-9, 10-epoxide alone or in combination. Fish Shellfish Immunol 144: 109278. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2023.109278
  16. Rahal A, Kumar A, Singh V, Yadav B, Tiwari R, Chakraborty S, Dhama K (2014) Oxidative stress, prooxidants, and antioxidants: the interplay. BioMed Res International 2014: 761264. https://doi.org/10.1155/2014/761264
  17. Álvarez-Diduk R, Galano A (2015) Adrenaline and noradrenaline: protectors against oxidative stress or molecular targets? J Physic Chem B119: 3479–3491. https://doi.org/10.1021/acs.jpcb.5b00052
  18. Cheng W, Chieu HT, Ho MC, Chen JC (2006) Noradrenaline modulates the immunity of white shrimp Litopenaeus vannamei. Fish Shellfish Immunol 21: 11–19. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2005.09.003
  19. Chang CC, Wu ZR, Kuo CM, Cheng W (2007) Dopamine depresses immunity in the tiger shrimp Penaeus monodon. Fish Shellfish Immunol 23: 24–33. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2006.09.001
  20. Chang CC, Hung MD, Cheng W (2011) Norepinephrine depresses the immunity and disease-resistance ability via α1-and β1-adrenergic receptors of Macrobrachium rosenbergii. Develop Compar Immunol 35: 685–691. https://doi.org/10.1016/j.dci.2011.01.020
  21. Li JT, Lee PP, Chen OC, Cheng W, Kuo CM (2005) Dopamine depresses the immune ability and increases susceptibility to Lactococcus garvieae in the freshwater giant prawn, Macrobrachium rosenbergii. Fish Shellfish Immunol 19: 269–280. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2005.01.003
  22. Aladaileh S, Mohammad MG, Ferrari B, Nair SV, Raftos DA (2008) In vitro effects of noradrenaline on Sydney rock oyster (Saccostrea glomerata) hemocytes. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Mol Integrat Physiol 151: 691–697. https://doi.org/10.1016/j.cbpa.2008.08.028
  23. Barcia R, Ramos-Martínez JI (2011) Stress-based modulation of the immune response in molluscan hemocytes: a two-receptor model. Invertebrat Survival J 8: 56–58.
  24. Osada M, Matsutani T, Nomura T (1987) Implication of catecholamines during spawning in marine bivalve molluscs. International journal of invertebrate reproduction and development 12: 241–251. https://doi.org/10.1080/01688170.1987.10510324
  25. Osada M, Nomura T (1989) Seasonal variations of catecholamine levels in the tissues of the Japanese oyster, Crassostrea gigas. Comp Biochem Physiol Part C: Comp Pharmacol 93: 171–173. https://doi.org/10.1016/0742-8413(89)90029-7
  26. Chen M, Yang H, Xu B, Wang F, Liu B (2008) Catecholaminergic responses to environmental stress in the hemolymph of Zhikong scallop Chlamys farreri. J Exp Zool Part A: Ecol Gen Physiol 309: 289–296. https://doi.org/10.1002/jez.458
  27. Cao A, Ramos-Martínez JI, Barcia R (2007) In hemocytes from Mytilus galloprovincialis Lmk., treatment with corticotropin or growth factors conditions catecholamine release. Internat Immunopharmacol 7: 1395–1402. https://doi.org/10.1016/j.intimp.2007.07.008
  28. Canesi L, Miglioli A, Balbi T, Fabbri E (2022) Physiological roles of serotonin in bivalves: possible interference by environmental chemicals resulting in neuroendocrine disruption. Front Endocrinol 13: 792589. https://doi.org/10.3389/fendo.2022.792589
  29. Chen H, Wang L, Zhou Z, Hou Z, Liu Z, Wang W, Gao D, Gao Q, Wang M, Song, L (2015) The comprehensive immunomodulation of NeurimmiRs in haemocytes of oyster Crassostrea gigas after acetylcholine and norepinephrine stimulation. BMC Genomics 16: 1–14. https://doi.org/10.1186/s12864-015-2150-8
  30. Kuchel RP, Raftos DA (2011) In vitro effects of noradrenaline on Akoya pearl oyster (Pinctada imbricata) haemocytes. Fish Shellfish Immunol 31: 365–372. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2011.05.025
  31. Freeman SA, Grinstein S (2014) Phagocytosis: receptors, signal integration, and the cytoskeleton. Immunol Rev 262: 193–215. https://doi.org/10.1111/imr.12212
  32. Volodchenko AI, Tsirkin VI, Kostyaev AA (2014) The mechanism of change in the rate of agglutination of human erythrocytes under the influence of adrenaline. Hum Physiol 40: 171–178. https://doi.org/10.1134/S0362119714010198
  33. Andreyeva AY, Kladchenko ES, Sudnitsyna JS, Krivchenko AI, Mindukshev IV, Gambaryan S (2021) Protein kinase A activity and NO are involved in the regulation of crucian carp (Carassius carassius) red blood cell osmotic fragility. Fish Physiol Biochem 47: 1105–1117. https://doi.org/10.1007/s10695-021-00971-4
  34. Chelebieva ES, Kladchenko ES, Mindukshev IV, Gambaryan S, Andreyeva AY (2024) ROS formation, mitochondrial potential and osmotic stability of the lamprey red blood cells: effect of adrenergic stimulation and hypoosmotic stress. Fish Physiol Biochem 1–12. https://doi.org/10.1007/s10695-024-01342-5
  35. Ткачук АА, Кладченко ЕС, Андреева АЮ (2023) Роль бета-адренорецепторов и аденилатциклазы в процессе адаптации гемоцитов средиземноморской мидии (Mytilus galloprovincialis) к гипоосмотическому стрессу. Биоразнообраз устойч разв 8: 52–61. [Tkachuk AA, Kladchenko ES, Andreeva AY (2023) The role of beta-adrenergic receptors and adenylate cyclase in the process of adaptation of hemocytes of the Mediterranean mussel (Mytilus galloprovincialis) to hypoosmotic stress. Biodivers Sustainable Devel 8: 52–61. (In Russ)]. https://doi.org/10.21072/eco.2023.28.04
  36. VendittiP, Di Stefano L, Di Meo S. (2013) Mitochondrial metabolism of reactive oxygen species. Mitochondrion 13: 71–82. https://doi.org/10.1016/j.mito.2013.01.008
  37. Koch RE, Buchanan KL, Casagrande S, Crino O, Dowling DK, Hill GE, Hood WR, McKenzie M, Mariette MM, Noble DWA, Pavlova A, Seebacher F, Sunnucks P, Udino E, White CR, Salin K, Stier A (2021) Integrating mitochondrial aerobic metabolism into ecology and evolution. Trends Ecol Evol 36: 321–332. https://doi.org/10.1016/j.tree.2020.12.006
  38. Fernando L, Rosa BC, Safi DA, Cury Y, Curi R (1992) Effect of epinephrine on glucose metabolismand hydrogen peroxide content in incubated rat macrophages. Biochem Pharmacol 44: 2235–2241. https://doi.org/10.1016/0006-2952(92)90352-J
  39. Konovalova SA, Zubatkina IS, Savina MV (2010) The influence of estradiol, epinephrine and cAMP on mitochondria energization and intracellular free Ca²⁺ concentration in lamprey hepatocytes. Biochimica et Biophysica Acta (BBA)-Bioenergetics 1797: 126–127. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2010.04.375
  40. Tapbergenov SO, Sovetov BS, Smailova ZK (2022) Adrenergic receptors in the mechanism of regulation of mitochondrial and cytoplasmic enzymes of cardiomyocytes by catecholamines. Bull Exp Biol Med 173: 330–334. https://doi.org/10.1007/s10517-022-05544-w

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Влияние адреналина (1 мкМ и 10 мкМ) на интенсивность фагоцитоза гемоцитов средиземноморской мидии M. galloprovincialis. (a) – микрофотографии гемоцитов, содержащих частицы зеленого флуоресцентного зимозана (↓), фагоцитарный индекс (b) и фагоцитарная активность (c) клеток гемолимфы. * – достоверно относительно контроля при р ≤ 0.05 (n = 10).

Скачать (85KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Влияние адреналина (1 мкМ и 10 мкМ) на адгезию и агрегацию клеток гемолимфы средиземноморских мидий M. galloprovincialis: (a) – микрофотография суспензии гемоцитов, активированных добавлением адреналина (b) – число адгезированных гемоцитов, (c) – число агрегатов гемоцитов; (d) – площадь агрегатов гемоцитов. ↓ – адгезированные гемоциты; ↓– агрегаты. * – достоверно относительно контроля при р ≤ 0.05 (n = 10).

Скачать (136KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Содержание активных форм кислорода в гемоцитах мидии при влиянии адреналина (1 мкМ и 10 мкМ) в течение 5 мин (а) и 30 мин (b).

Скачать (85KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Изменение мембранного потенциала митохондрий гемоцитов мидий при влиянии адреналина (1мкМ и 10 мкМ) в течение 5 мин (а) и 30 мин (b). * – достоверно относительно контроля при р ≤ 0.05 (n = 10)

Скачать (92KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024